Cruyff wurde am 25. April 1947 in Betondorp, einem Vorort von Amsterdam, geboren und begann auf der Straße zu spielen. Mit zehn Jahren trat er in die Fußballschule von Ajax ein, wo er von Jany Van der Veen entdeckt wurde, der auch sein erster Lehrer wurde und ihm die Grundlagen, die Einhaltung der Regeln und die Werte des Sports beibrachte. Von ihm lernte Johan verschiedene Prinzipien: „Fußballspielen ist einfach, aber einfach Fußballspielen ist das Schwierigste“, und weiter: „Technik im Fußball bedeutet nicht, tausendmal den Ball zu dribbeln. Das kann jeder mit etwas Übung lernen und dann zum Zirkus gehen. Technik bedeutet, den Ball mit einem Touch und der richtigen Geschwindigkeit auf den bevorzugten Fuß des Mitspielers zu spielen.“
Mit zwölf Jahren führt der Tod seines Vaters Manus zu einer Wende. Die Familie gerät in finanzielle Schwierigkeiten, Johan bricht die Schule ab und beschließt, Profifußballer zu werden. Er schlägt Ajax vor, seiner Mutter einen Job zu geben, und der Verein stellt sie als Putzfrau ein.
Vic Buckingham, der englische Trainer, der die erste Mannschaft trainierte, erkannte das Talent des dünnen Spielers. Cruyff trainierte mit vier Kilogramm schweren Gewichtsbeuteln, die er in seine Trainingsjacke steckte. Mit 17 Jahren verhalf Buckingham ihm am 15. November 1964 zu seinem Debüt, Cruyff erzielt gleich sein erstes Profitor.
Die taktische Reifung erfolgte im folgenden Jahr, als Rinus Michels die Leitung von Ajax übernahm und das Konzept des Raums auf dem Spielfeld einführte: Der Totale Fußball war geboren. Cruyff erzielte zweistellige Torzahlen und setzte diese beeindruckende Serie acht Saisons in Folge fort.
„Fußball besteht im Wesentlichen aus zwei Dingen. Erstens: Wenn du den Ball hast, musst du ihn richtig weitergeben können. Zweitens: Wenn du ihn bekommst, musst du ihn kontrollieren können“, sagte er in einem seiner berühmten Zitate und griff damit die bei Ajax gelernten Konzepte auf. Und weiter: „Kreativität steht nicht im Widerspruch zur Disziplin.“
Mit Ajax dominierte Cruyff zunächst den niederländischen, dann den europäischen und schließlich den Weltfußball. Er gewann sechs Meisterschaften und sechs nationale Pokale sowie einen Titel als Torschützenkönig der Eredivisie und bestritt vier Endspiele im Europapokal der Landesmeister, von denen er drei gewann. Das erste verlor er 1969 gegen den AC Mailand, die anderen drei gewann er gegen Panathinaikos (1971), Inter (1972) und Juventus (1973). 1972 gewann er auch den Interkontinentalpokal, indem er im Hin- und Rückspiel die Argentinier von Independiente besiegte.
Nachdem er 1973 nicht als Kapitän bestätigt wurde, entschied er sich zu gehen und wechselte für die damals unfassbare Summe von zwei Millionen Euro zum FC Barcelona, wo er auf seinen alten Trainer Rinus Michels traf. Er gewann sofort die spanische Liga und führte die Blaugrana nach 14 Jahren Durststrecke zum Triumph.
Die folgenden vier Spielzeiten in Spanien verliefen weniger positiv als die erste, und trotz des Gewinns des spanischen Pokals 1977/78 und insgesamt 86 Toren in 227 Einsätzen für die Blaugrana gab Cruyff im Alter von 31 Jahren nach einem gescheiterten Entführungsversuch seinen ersten Rücktritt vom Fußball bekannt.